Чем больше бактерий в гнезде у синицы-лазоревки, тем выше выживаемость яиц

Рис. 1. Лазоревка (Cyanistes caeruleus) насиживает кладку. Фото с сайта naturfoto-hecker.photoshelter.com

Выбор хорошего места для гнездования крайне важен для успешного размножения, поэтому неудивительно, что связанное с ним поведение птиц прошло длительный эволюционный отбор. Главные требования к месту для гнезда — это защищенность от потенциальных хищников и от губительных погодных явлений. В ходе эволюции птицы освоили почти все доступные варианты расположения гнезд — от простых гнезд и шалашиков на земле до сложных плетеных, отлично замаскированных чаш и даже шаров, стоящих в развилине или подвешенных к веткам.

Отдельную нишу заняли птицы, которые перешли к закрытому гнездованию, то есть стали располагать гнезда в естественных нишах — например, в дуплах или между корней деревьев, в старых полых пнях, в скальных расщелинах и подобных укромных местах. Среди них выделяются птицы-дуплогнездники, которые занимают построенные человеком гнездовые домики-дуплянки. Более того, птицы предпочитают селиться в дуплянках даже при наличии подходящих естественных полостей, ведь искусственные домики гораздо надежнее дупел и лучше защищают как от непогоды, так и от хищников (A. E. Goodenough, A. G. Hart, 2011. Microbiology of bird nest boxes). И наоборот, птицы, гнездящиеся в естественных дуплах деревьев, больше страдают от хищников и сильнее намокают в гнезде, насиживая кладку (T. Wesolowski, P. Rowinski, 2012. The breeding performance of Blue Tits Cyanistes caeruleus in relation to the attributes of natural holes in a primeval forest).

Однако у искусственных гнездовий тоже есть свои недостатки. Как минимум на пяти видах птиц-дуплогнездников показано, что дуплянки содержат значительно больше эктопаразитов, чем естественные полости в деревьях (см. обзор в обсуждаемой статье). Чтобы уменьшить риск заражения паразитами, птицы редко используют гнезда повторно, предпочитая каждый раз строить новое гнездо (см. I. Newton, 1994. The role of nest sites in limiting the numbers of hole-nesting birds: a review). Такие эктопаразиты, как клещи и пухоеды, отлично зимуют в старых гнездах, дожидаясь новых хозяев. Справедливо это и для бактерий, по крайней мере на животах птенцов мухоловки-пеструшки, выведенных в прошлогоднем гнезде, оказалось больше бактерий, чем у птенцов, вылупившихся в свежепостроенном гнезде (S. Gonzalez-Braojos et al., 2012. Sources of variation in enterococci and Enterobacteriaceae loads in nestlings of a hole-nesting passerine). По той же причине исследователям и натуралистам, развешивающим домики для птиц, рекомендуется чистить дуплянки после каждого гнездового сезона.

Но если биология, распространение и патогенность клещей и пухоедов уже довольно хорошо изучена, то по бактериальной микрофлоре гнезд работ незаслуженно мало, а ведь гнездовые домики создают превосходные условия для развития и размножения потенциально патогенных микроорганизмов (S. Gonzalez-Braojos et al., 2015. Bacteria on nestling skin in relation to growth in pied flycatchers). Бактерии в гнездах птиц берутся из приносимых птицами строительного материала и пищи, а также от самих взрослых птиц, оперение которых является субстратом для бактериального сообщества. Эти микроорганизмы можно разделить на две экологических группы: свободноживущих и прикрепленных (к субстрату). Популяции свободноживущих бактерий изменчивы и непостоянны, в то время как прикрепленные бактерии формируют более стабильные сообщества. Бактерии, прикрепленные к перьям, могут приносить неприятности самой птице, так как некоторые виды бактерий разлагают β-кератин — главный компонент перьев.

Известно, что даже потенциально патогенные виды бактерий могут быть частью нормальной микрофлоры — опасными они становятся только при резком увеличении своей численности. Раньше бактериальную нагрузку измеряли только на вылупившихся птенцах и чаще всего брали только одну пробу, так что изучение микробиоты гнезд — поле почти непаханое. Брать пробы с птенцов логичнее всего, ведь вылупляются они обычно со стерильной кожей, которую быстро колонизируют окружающие микроорганизмы — как безвредные сотрапезники, претендующие на приносимый родителями корм, или полезные симбионты, поддерживающие иммунную систему, так и патогенные бактерии, негативно влияющие на рост и выживаемость хозяев. Например, разрушающие перья бактерии могут влиять на терморегуляцию птенцов, на их способность к полету и на цвет будущих перьев.

Однако бактерии могут оказаться губительными не только для вылупившихся птенцов. Когда птицы насиживают яйца, бактерии переходят на скорлупу яиц, способны проникать через ее поры и заражать эмбрионы, тем самым снижая успех размножения птиц (J. Soler et al., 2012. The evolution of the size of the uropygial gland: mutualistic feather mites and uropygial secretion reduce bacterial loads of eggshells and hatching failures of European birds). Например, невылупившиеся оплодотворенные яйца домового и полевого воробьев в Польше были заражены бактериями Escherichia coli и Staphylococcus epidermitis (J. Pinowski et al., 1994. The causes of the mortality of eggs and nestlings of Passer spp.). У большой синицы и лазоревки (рис. 1) снижение успеха размножения связывают с бактериями Enterobacter cloacae и Staphylococcus hyicus (A. E. Goodenough, B. Stallwood, 2010. Intraspecific variation and interspecific differences in the bacterial and fungal assemblages of Blue Tit (Cyanistes caeruleus) and Great Tit (Parus major) nests).

Рис. 2. Места сбора бактериальных образцов из гнезд лазоревок. Квадрат b указывает расположение сразу четырех локаций в радиусе 7 км. Рисунок из обсуждаемой статьи в Journal of Ornithology

Исследователи из Университета Эдж Хилл(Ормскирк, Великобритания) решили измерить бактериальную нагрузку в гнездах лазоревок (когда только построено гнездо, когда уже завершена кладка и сразу после вылета птенцов) и попытаться найти связь между числом бактерий и смертностью яиц и птенцов. Лазоревки — одни из самых распространенных дуплогнездников средней полосы, они охотно занимают дуплянки, что делает этот вид излюбленным объектом самых разных исследований на диких птицах. Ученые в течение трех гнездовых сезонов собирали образцы с шести локаций с различным расположением и растительным сообществом (рис. 2). В некоторых локациях изначально дуплянок не было, и специально для этого исследования повесили два десятка новых.

Ученые соблюдали все предосторожности, чтобы не занести в пробы чужеродные микроорганизмы. Чтобы стандартизировать методику и снизить погрешность в результатах, пробы отбирал один и тот же человек. Дальше пробы засеивали на различные типы агарной среды и культивировали. Разная среда нужна для выращивания разных родов и видов бактерий — особое внимание уделяли потенциально патогенным стафилококкам и энтеробактериям рода Enterobacter, а также кишечной палочке (Escherichia coli). Затем из получившихся колоний брали образцы и подсчитывали число колониеобразующих единиц (КОЕ) на миллилитр.

Оказалось, что численность бактерий в течение постройки гнезда и откладки яиц оставалась почти неизменной. Зафиксировали лишь небольшое увеличение значения медианы численности бактерий во время инкубации яиц, но изменчивость этого показателя между гнездами была слишком высока, чтобы этот результат был достоверным. Однако после вылета пенцов численность бактерий стремительно возросла и достоверно отличалась от численности в двух предыдущих стадиях (рис. 3).

Рис. 3. Численность бактерий (КОЕ/мл), подсчитанная из культур, выращенных из проб, взятых из гнезд лазоревок на разных стадиях гнездового цикла: Build — гнездо после постройки, Eggs — гнездо с кладкой, Fledged — гнездо после вылета птенцов. (a) — общая численность всех бактерий на питательном агаре (n = 434), (b) — численность Staphylococcus ssp. (n = 474), (c) — Enterobacter ssp. (n = 426), (d) — Escherichia coli (n = 426), (e) — общая численность при инкубации на 25°C (n = 426). Рисунок из обсуждаемой статьи в Journal of Ornithology

Этот результат вполне ожидаем и объясним. Чтобы избавиться от бактерий, птицы чистят оперение. При этом стимулируется выделение секрета копчиковой железы, который содержит симбиотические бактерии, способные контролировать численность патогенных штаммов, разрушающих перья (M. Martin-Vivaldi et al., 2009. Seasonal, sexual and developmental differences in hoopoe Upupa epops preen gland morphology and secretions: evidence for a role of bacteria). Однако чистка оперения — процесс не быстрый, и во время гнездового сезона птицы оказываются в условиях выбора между собственной гигиеной и заботой о потомстве. Когда птицы находятся на стадии строительства гнезда и инкубации, у них еще хватает времени на уход за собой, но с вылуплением птенцов приходится постоянно их кормить. И чем больше выводок, тем больше времени необходимо посвящать детям и тем меньше его остается на чистку, что коррелирует с увеличением бактериальной нагрузки (рис. 4).

Рис. 4. Пара лазоревок кормит выводок. У этих птиц кладка очень большая — 7–13 яиц. Почти всё время у родителей уходит на кормление потомства, так что на чистку гнезда и оперения времени почти не остается. Фото с сайта kilmorieschool.co.uk

Кроме того, птицы начинают приносить корм, что тоже не способствует поддержанию чистоты. Также появляется проблема со своевременным удалением из гнезда капсул с пометом птенцов — несмотря на то, что эти капсулы окружены антибактериальным слизистым слоем, его эффективность резко снижается всего через 23 минуты (J. Ibanez-Alamo et al., 2014. The mucous covering of fecal sacs prevents birds from infection with enteric bacteria). А в помете лазоревки, например, нашли 55 (!) отдельных бактериальных таксонов (C. Benskin et al., 2015. Life history correlates of fecal bacterial species richness in a wild population of the blue tit Cyanistes caeruleus).

Интересно, что, хотя динамика численности разных родов бактерий в течение трех стадий гнездового цикла была сходной (примерно одинаковое количество бактерий на стадии постройки гнезда и инкубации яиц и резко возросшее количество микроорганизмов после вылета птенцов), их содержание в разных гнездах отличалось. Staphylococcus были найдены на стадии постройки и инкубации в 37% гнезд, а на стадии вылета птенцов — лишь в 13%. Enterobacter на стадии постройки обнаружили в 63% гнезд, инкубации — в 55%, а на стадии вылета птенцов — в 79%. Кишечная палочка имела наименьшую численность и встречалась в 47% гнезд при строительстве, в 18% — при инкубации и в 81% — после вылета птенцов.

Самым неожиданным результатом оказалась отрицательная корреляция между общей численностью бактерий и смертностью яиц. Это значит, что в гнездах с большим количеством погибших яиц бактерий было меньше! Исследователи предлагают несколько объяснений этому феномену. Одно из них заключается в том, что во время инкубации у самки выпадают перья на животе, образуя наседное пятно. Выпавшие перья используются при строительстве гнездовой чаши, при этом на них остается секрет копчиковой железы самки (J. Peralta-Sanchez et al., 2012. Avian life history traits influence eggshell bacterial loads: a comparative analysis). А он, как мы помним, содержит бактерии-симбионты, помогающие контролировать численность потенциально патогенных бактерий. Таким образом, мы видим увеличение бактериальной нагрузки на яйца, однако она может быть во многом вызвана симбионтами, не позволяющими патогенам проникать через скорлупу. Это может объяснять более высокую выживаемость яиц при более высокой общей численности бактерий.

Что интересно, численность отдельных родов и видов бактерий не коррелировала со смертностью яиц, хотя в предыдущих исследованиях кишечная палочка и стафилококк обвинялись в гибели яиц воробьев. Отметим, однако, что процесс проникновения бактерий через поры в скорлупе сильно зависит от влажности, а по влагоустойчивости дуплянки явно превосходят естественные укрытия, в которых любят селиться воробьи. Кроме того, дополнительную защиту эмбриона от попавших под скорлупу бактерий дает белок яйца.

Результаты работы говорят о том, что бактерии играют существенную роль прежде всего на стадии яйца. Никакой связи между численностью бактерий и смертностью птенцов найти не удалось. После вылупления птенцы подвергаются многочисленным рискам, из которых бактериальная нагрузка видится одним из самых малых. Самые главные причины смертности птенцов — это недостаток питания, переохлаждение и влияние эктопаразитов. Не удалось найти связи и между численностью бактерий и размерами выводков.

Вероника Самоцкая

Источник: Элементы